Im Zimmer zur Rechten („Chambre à droite“) zeigte Johann Friedrich Städel hauptsächlich – und in dieser Reihenfolge – Holländer, Flamen, Italiener. Die Gemälde verteilte er nach Schulen und Bildgattungen symmetrisch. Historiengemälde und Porträts waren durch ihre zentrale Position in der oberen Wandhälfte und durch ihr Format klar als die Hauptwerke zu erkennen. Zahlenmäßig entsprachen ihnen die Landschaften, während nur wenige Genredarstellungen, Stillleben, Marinestücke und Veduten die Zusammenstellung ergänzten.
Indem er ähnliche Motive stilistisch unterschiedlicher Künstler aufeinander bezog, kreierte Städel eine besondere Vielfalt: Links neben der Eingangstür wurden zwei Köpfe bärtiger Alter einander gegenübergestellt, die dem Venezianer Giuseppe Nogari und dem über ein Jahrhundert älteren Flamen Abraham Janssens zugeschrieben wurden (Inv. Nr. 71 und 72). Als Paar darüber hingen die Köpfe eines aufwärts blickenden Mannes und einer aufwärts blickenden Frau; sie galten als Werke des Spaniers Jusepe Ribera und des Italieners Guido Reni (Inv. Nr. 69 und 70). Wandte der Besucher sich zur Westwand des Raumes um, so begrüßten ihn zunächst die eindrucksvollen Porträts eines unbekannten holländischen Ehepaars von Frans Hals. Sie galten zu Städels Zeiten allerdings als Bildnisse von Peter Paul Rubens und dessen Frau (Inv. Nr. 77 und 78). Einer vergleichbar herausgehobenen Präsentation von Bildnissen hatte man auch bei dem Pariser Bankier und exquisiten Kunstsammler Pierre Crozat (1661–1740) oder in der gleichfalls hochberühmten Gemäldegalerie von Kurfürst Johann Wilhelm von Pfalz-Neuburg (1658–1716) in Düsseldorf, die später nach München gelangen sollte, finden können.
Das größte Werk in diesem Raum hatte Städel mittig auf die Längswand gegenüber der Eingangstür gehängt. Das Gemälde zeigte „Simson, von den Philistern überwältigt“. Da es bereits im Jahre 1834 für eine vergleichsweise geringe Summe vom Museum verkauft wurde, wird es wohl kein Original des venezianischen Barockmalers Andrea Celesti, sondern nur eine Kopie gewesen sein. Die anderen, meist querformatigen Werke hingen symmetrisch zu beiden Seiten des angeblichen Celesti. Landschaften wurden dabei Landschaften gegenübergestellt. Ein Prinzip war hier, holländische Landschaften mit solchen Italiens zu kontrastieren. Tages- und Nachtzeiten oder verschiedene Jahreszeiten wurden ebenfalls miteinander kombiniert. Städels Zeitgenosse Christian Ludwig von Hagedorn (1712–1780) veranschaulichte dieses Konzept in der Beschreibung seiner eigenen Sammlung:
„Hier ist Ferne, dort ist Wildnis und Höhle. Eine Abendröthe von Orient, die durch einen Wald bricht, und auf den andern Tag, wegen der großen Röthe, nur Wind und Regen versprechen kann, hat ein Wind- und Regenstück zum Gefährten, die Figuren mit fliegenden Mänteln können sich kaum des Windes und des auffliegenden Staubes wehren. Ich habe so allerley Gegenden und allerley Jahreszeit, Tageszeit und Wetter in meinem Zimmer.“